Wybudowana została w latach 1901-1902 przez Wojciecha Roja, bliskiego współpracownika Stanisława Witkiewicza, w stylu zakopiańskim. Mniej więcej w połowie lat 20. XX wieku willę kupiła pani de Pourbeix-Zakrzewska, która pokryła dach czerwoną blachą i zmieniła jej nazwę na „Czerwony Dwór”. Nazwa przetrwała do dziś. W willi gościł Artur Rubinstein, mieszkał tu Stefan Żeromski z synem Adamem, a także Karol Szymanowski. U Szymanowskiego bywali między innymi.: Zofia Nałkowska, Rafał Malczewski, Zbigniew Uniłowski czy Henryk Sztompka. Po roku 1945  w budynku działała placówka oddziału legendarnego „Ognia” Józefa Kurasia.

W roku 2016 budynek przeszedł generalny remont konserwatorski i został przeznaczony na centrum kultury promujące sztukę rodzimą Zakopanego. W Centrum odbywają się wystawy twórczości podhalańskich twórców, warsztaty twórczości ludowej, wykłady i prelekcje. Można tu zapoznać się z tradycyjnym malarstwem na szkle.

W czerwcu 2020 kapituła „Marki Tatrzańskiej” doceniła działalność „Czerwonego Dworu” przyznając „Markę Tatrzańską” za rok 2019.

Działalność Centrum Kultury Rodzimej wykroczyła poza Zakopane. Niektóre wystawy były prezentowane w Instytucie Polskim oraz w Domu Polskim w Budapeszcie, a stała kolekcja malarstwa na szkle we Francji, w zaprzyjaźnionym mieście Saint-Die-des-Vosges. W roku 2023 współorganizowano Wystawę Rzemiosła Artystycznego na Jasnej Górze w Częstochowie, prezentując dzieła 17 twórców Podhala.